Colonisation
Peuples autochtones
Les Béothuks sont un peuple indigène de Terre-Neuve désormais disparu. Au printemps et à l’été, les Béothuks vivaient le long de la côte terre-neuvienne, où ils pêchaient, chassaient les mammifères marins comme les phoques, et ramassaient les coquillages et les œufs d’oiseau. À l’automne et en hiver, les Béothuks migraient vers l’intérieur, où ils chassaient le caribou. Il n’existe pas de sites archéologiques béothuks connus dans la région de St. John’s, mais des fouilles archéologiques à Ferryland, à l’est de la presqu’île d’Avalon, et sur l’isthme d’Avalon suggèrent que les Béothuks ont probablement vécu et chassé dans l’Avalon.
Colonisation européenne
Au début du XVIe siècle, St. John’s est fréquentée par les pêcheurs européens. En 1527, le marin anglais John Rut note des navires normands, bretons et portugais au port de St. John’s. En 1583, alors que sir Humphrey Gilbert arrive à St. John’s pour déclarer officiellement Terre-Neuve en tant que colonie anglaise, la colonie s’est étendue aux sections centrale et est du côté nord du port. Vers le milieu du XVIIe siècle, St. John’s est le plus grand centre administratif et d’approvisionnement pour l’industrie de la pêche de Terre-Neuve. La population de St. John's augmente de façon temporaire chaque été avec l’arrivée des pêcheurs migrants, mais la population permanente de la ville reste petite jusqu’au début du XIXe siècle. L’administration de la ville et de la colonie de Terre-Neuve est assurée par les amiraux des flottes de pêche et, après 1729, par des gouverneurs nommés. Cependant, les amiraux et les gouverneurs ne résident à St. John’s que pendant la saison de pêche; ils retournent en Angleterre pour l’hiver. En cas de sinistre et en temps de besoin, l’aide est fournie par la garnison militaire locale, qui est installée au Fort William. Au début des années 1720, les résidents permanents de la ville établissent leur système de magistrat pour gouverner pendant l’hiver. L’autorité de ces magistrats est par la suite confirmée par le gouverneur de la colonie, en 1729.
L’établissement de colonies côtières européennes comme St. John’s oblige les Béothuks à migrer vers l’intérieur terre-neuvien, ce qui leur enlève l’accès aux ressources maritimes dont ils dépendent pour survivre. La famine causée par la rareté des ressources dans l’intérieur, le conflit avec les colons européens et l’arrivée de maladies européennes comme la tuberculose déciment la population béothuk. En 1829, Shanawdithit, la dernière Béothuk connue, est emportée par la tuberculose, à St. John’s.
Développement
Du milieu du XVIIIe siècle à la fin des guerres napoléoniennes, en 1815, la population de St. John’s augmente de moins de 1 000 résidents permanents à plus de 10 000. En conséquence, en 1817, la ville reçoit son premier gouverneur permanent, mettant fin au système hivernal de magistrats, établi pendant les années 1720. En 1832, l’Angleterre accorde à St. John’s une législature coloniale.

En 1919, la ville est le lieu de départ du premier vol transatlantique sans escale, quand sir John Alcock et Arthur Brown décollent pour l’Irlande. Le Railway Costal Museum, situé dans l’ancienne gare, sur la rue Water, est consacré à l’histoire des services ferroviaires et de cabotage de Terre-Neuve. La maison du commissariat et l’édifice Colonial sont des lieux historiques provinciaux. St. John’s accueille aussi le musée provincial de Terre-Neuve-et-Labrador, le Arts and Culture Centre et le Resource Centre for the Arts.
Sports
La ville a une longue tradition sportive. La Royal St. John’s Regatta, qui a lieu le premier mercredi d’août depuis 1818, est l’événement sportif continu le plus ancien en Amérique du Nord. St. John's est le lieu des Jeux d’été du Canada de 1977, qui ont laissé à la ville des installations sportives améliorées. Une équipe de la ligue mineure filiale des Maple Leafs de Toronto, les Maple Leafs de St. John’s, joue à St. John’s jusqu’en 2005. Les Fog Devils de St. John’s, de la ligue de hockey junior majeur du Québec, remplacent brièvement les Maple Leafs (2005-2008). Les IceCaps de St. John’s, membres de la ligue américaine de hockey, sont une filiale de ligue mineure des Jets de Winnipeg.
Festivals
Depuis 1984, le quartier du divertissement, situé sur la rue George, accueille un festival annuel de musique qui précède la Royal St. John’s Regatta. Le Newfoundland and Labrador Folk Festival est l’un des festivals les plus grands de la province. Organisé pour la première fois en 1989, le St. John’s International Women's Film Festival est l’un des événements de son genre qui a le plus de longévité au monde.
Parcs
Le paysage naturel de la ville en fait un endroit idéal pour l’observation des baleines et des oiseaux marins, et pour les randonnées en bateau. Le Grand Concourse est un réseau de sentiers qui mènent à travers les parcs nationaux et provinciaux, ainsi qu’à travers des sites du patrimoine. La ville a également trois parcs urbains : le parc Pippy, le parc Bowring et le parc Bannerman.